Изменение липидного состава лишайника Peltigera canina при действии повышенной температуры

Организмы-экстремофилы способны выживать в экстремальных условиях посредством уникальных механизмов устойчивости. К таким организмам относятся лишайники – симбиотические ассоциации грибов и водорослей и/или цианобактерий. Высокая стрессовая устойчивость лишайников помимо прочих факторов обусловлена их способностью синтезировать широкий спектр метаболитов, в том числе разнообразные по химической структуре липидные соединения. Несмотря на очевидную важность, биохимические механизмы стрессовой устойчивости лишайников, опосредованные изменениями липидного профиля, изучены недостаточно полно. Пельтигеровые лишайники являются обособленным отделом лишайников, для которых характерны высокие темпы роста и индексы метаболической активности. Учитывая умеренный климат произрастания данных лишайников, можно предположить, что они могут обладать повышенной чувствительностью к перепадам температур. Эти факторы обусловили выбор эпигейного лишайника Peltigera canina в качестве объекта нашего исследования. В настоящей работе были изучены стресс-индуцированные изменения редокс-статуса лишайника P. canina, а также изменения его липидного состава при действии повышенной (40 °С) температуры. Воздействие неблагоприятной температуры на гидратированные талломы лишайника приводило к увеличению содержания перекиси водорода, фенолоксидазной активности, а также повышению уровня перекисного окисления липидов, что является важной составляющей стрессового ответа лишайника. Стресс-индуцированное изменение редокс-статуса талломов лишайника стимулировало увеличение содержания антиоксидантных агентов липофильной природы: резко возрастал уровень α-токоферола, увеличивалось содержание каротиноидов, в частности β-каротина. Таким образом, накопление липофильных антиоксидантов является важной частью липид-опосредованного стрессового ответа лишайника P. canina на повышение температуры.

1. Beckett R.P., Kranner I., Minibayeva F.V. Stress physiology and the symbiosis // Lichen biology / ed. T.H. Nash III. Cambridge: Cambridge University Press, 2008. P. 134–151.

2. Chen K., Wei J.-C. Heat tolerance of the mycobionts and phycobionts from three desert lichens // Mycosystema. 2015. Vol. 34, no. 5. P. 1007–1014. DOI: 10.13346/j.mycosystema.140074.

3. Beckett R.P., Minibayeva F.V., Vylegzhanina N.N. Tolpysheva T. High rates of extracellular superoxide production by lichens in the suborder Peltigerineae correlate with indices of high metabolic activity // Plant, Cell and Environment. 2003. Vol. 26, no. 11. P. 1827–1837. DOI: 10.1046/j.1365-3040.2003.01099.x.

4. Bolwell G.P., Bindschedler L.V., Blee K.A., Butt V.S., Davies D.R., Gardner S.L., et al. The apoplastic oxidative burst in response to biotic stress in plants: a three-component system // Journal of Experimental Botany. 2002. Vol. 53, no. 372. P. 1367–1376. DOI: 10.1093/jexbot/53.372.1367.

5. Веселова С.В., Нужная Т.В., Бурханова Г.Ф., Румянцев С.Д., Максимов И.В. Влияние этилена на содержание активных форм цитокининов в листьях пшеницы, инфицированных различными по вирулентности штаммами гриба Stagonospora nodorum Berk. // Экобиотех. 2020. Т. 3. N 1. С. 91–101. DOI: 10.31163/2618964X-2020-3-1-91-101. EDN: NFQZQP.

6. Bindschedler L.V., Minibaeva F., Gardner S.L., Gerrish C., Davies D.R., Bolwell G.P. Early signalling events in the apoplastic oxidative burst in suspension cultured French bean cells involve cAMP and Ca2+ // New Phytologist. 2001. Vol. 151, no. 1. P. 185–194. DOI: 10.1046/j.1469-8137.2001.00170.x.

7. Gomez-Toribio V., Garcia-Martin A.B., Martinez M.J., Martinez A.T., Guillen F. Enhancing the production of hydroxyl radicals by Pleurotus eryngii via quinone redox cycling for pollutant removal // Applied and Environmental Microbiology. 2009. Vol. 75, no. 12. P. 3954–3962. DOI: 10.1128/AEM.02138-08.

8. Kumar G.N.M., Knowles N.R. Changes in lipid peroxidation and lipolitic and free radical scavenging enzyme activities during aging and sprouting of potato (Solanum tuberosum) seed-tubers // Plant Physiology. 1993. Vol. 102, no. 1. P. 115–124. DOI: 10.1104/pp.102.1.115.

9. Часов А.В., Минибаева Ф.В. Методические подходы к исследованию редокс-активности апопласта. 2. Регуляция активности пероксидаз // Физиология растений. 2014. Т. 61. N 5. С. 668–675. DOI: 10.7868/S0015330314050042. EDN: SHLPKN.

10. Hildebrandt A.G., Roots I. Reduced nicotinamide adenine dinucleotide phosphate (NADPH)-dependent formation and breakdown of hydrogen peroxide during mixed function oxidation reaction in liver microsomes // Archives of Biochemistry and Biophysics. 1975. Vol. 171, no. 2. P. 385–397. DOI: 10.1016/0003-9861(75)90047-8.

11. Bligh E.G., Dyer W.J. A rapid method of total lipid extraction and purification // Canadian Journal of Biochemistry and Physiology. 1959. Vol. 37, no. 8. P. 911–917. DOI: 10.1139/o59-099.

12. Дымова О.В., Кузиванова О.А. Оптимизация способа экстракции фотосинтетических пигментов и их содержание в талломах лишайников // Химия растительного сырья. 2018. N 2. С. 137–144. DOI: 10.14258/jcprm.2018023013. EDN: XQIGXB.

13. Oukarroum А., Schansker G., Strasser R.J. Drought stress effects on photosystem I content and photosystem II thermotolerance analyzed using Chl a fluorescence kinetics in barley varieties differing in their drought tolerance // Physiologia Plantarum. 2009. Vol. 137, no. 2. P. 188–199. DOI: 10.1111/j.1399-3054.2009.01273.x.

14. Lange O.L., Green T.G.A., Heber U. Hydration-dependent photosynthetic production of lichens: what do laboratory studies tell us about field performance? // Journal of Experimental Botany. 2001. Vol. 52, no. 363. P. 2033–2042. DOI: 10.1093/jexbot/52.363.2033.

15. Дембицкий В.М. Толстиков Г.А. Органические метаболиты лишайников: монография. Новосибирск: Гео, 2005. 134 c.

16. Валитова Ю.Н., Хабибрахманова В.Р., Уваева В.Л., Рахматуллина Д.Ф., Галеева Е.И., Трифонова Т.В. [и др.]. Изменение липидного состава лишайника Peltigera canina при действии неблагоприятных температур // Устойчивость растений и микроорганизмов к неблагоприятным факторам среды: труды VI Всерос. науч. конф. с междунар. уч. (пос. Большое Голоустное, 3–7 июля 2023 г.). Иркутск, 2023. С. 25. EDN: ALUYDK.

17. Kuziel S. Influence of sulphur dioxide on chloro-phyll content and catalase activity in some chosen lichen species // Acta Societatis Botanicorum Poloniae. 1974. Vol. 43, no. 4. P. 453–457. DOI: 10.5586/asbp.1974.041.

18. Moyo C.E., Beckett R.P., Trifonova T.V., Minibayeva F.V. Extracellular redox cycling and hydroxyl radical production occurs widely in lichenized Ascomycetes // Fungal Biology. 2017. Vol. 121, no. 6-7. P. 582–588. DOI: 10.1016/j.funbio.2017.03.005.

19. Gumming J.R., Taylor G.J. Mechanisms of metal tolerance in plants: physiological adaptations for exclusion of metal ions from the cytoplasm // Stress responses in plants: adaptation and acclimation mechanisms / eds R.G. Alcher, J.R. Gumming. New York: Wiley-Liss, 1990. P. 329–356.

20. Мерзляк М.Н. Физиология растений. Т. 6. Акти-вированный кислород и окислительные процессы в мембранах растительной клетки. М.: Изд-во ВИНИТИ АН СССР, 1989. 166 с.

21. Yu B.P. Cellular defenses against damage from reactive oxygen species. Physiological. Reviews. 1994. Vol. 74, no. 1. P. 139–162. DOI: 10.1152/physrev.1994.74.1.139.

22. Hell A.F., Gasulla F., Gonzalez-Hourcade M., del Campo E.M., Centeno D.C., Casano L.M. Tolerance to cyclic desiccation in lichen microalgae is related to habitat preference and involves specific priming of the antioxidant system // Plant and Cell Physiology. 2019. Vol. 60, no. 8. P. 1880–1891. DOI: 10.1093/pcp/pcz103.

23. Mesa T., Munné-Bosch S. α-Tocopherol in chloroplasts: nothing more than an antioxidant? // Current Opinion in Plant Biology. 2023. Vol. 74. P. 102400. DOI: 10.1016/j.pbi.2023.102400.

24. Fukuzawa K., Fujii T. Peroxide dependent and independent lipid peroxidation: site-specific mechanisms of initiation by chelated iron and inhibition by a-tocopherol // Lipids. 1992. Vol. 27, no. 3. P. 227–233. DOI: 10.1007/BF02536183.

25. Wang X., Quinn P.J. Vitamin E and its function in membranes // Progress in Lipid Research. 1999. Vol. 38, no. 4. P. 309–336. DOI: 10.1016/S0163-7827(99)00008-9.

26. DaSilva E.J., Englund B. Occurrence of tocopherol and ergosterol in Swedish lichens // Lichenologist. 1974. Vol. 6, no. 1. P. 96–99. DOI: 10.1017/S0024282974000053.

27. Dasilva E.J., Jensen A. Choline, ergosterol and tocopherol content of some Norwegian lichens // Journal of the Science of Food and Agriculture. 1971. Vol. 22, no. 6. P. 308–311. DOI: 10.1002/jsfa.2740220611.

28. Britton G. Carotenoid research: history and new perspectives for chemistry in biological systems // Biochimica et Biophysica Acta – Molecular and Cell Biology of Lipids. 2020. Vol. 1865, no. 11. P. 158699. DOI: 10.1016/j.bbalip.2020.158699.

29. Palozza P., Krinsky N.I. Antioxidant effect of carotenoids in vivo and in vitro: an overview // Methods in enzymology. Vol. 213. Carotenoids (Part A. Chemistry, separation, quantitation, and antioxidation) / ed. L. Packer. San Diego: Academic Press, 1992. P. 403–420.

30. Kennedy T.A., Leibler D.C. Peroxyl radical scav-enging by β-carotene in lipid bilayers: effect of oxygen partial pressure // Journal of Biological Chemistry. 1992. Vol. 267, no. 7. P. 4658–4663.

31. Böhm F., Edge R., McGarvey D.J., Truscott T.G. β-Carotene with vitamins E and С offers synergistic cell protection against NOx // FEBS Letters. 1998. Vol. 436, no. 3. P. 387–389. DOI: 10.1016/S0014-5793(98)01173-9.

32. Гомбоева С.Б., Гесслер Н.Н., Шумаев К.Б., Хомич Т.И., Мойсеенок А.Г., Быховский В.Я. Некоторые природные и синтетические антиоксиданты как стабилизаторы превращения β-каротина в витамин А // Биохимия. 1998. Т. 63. N 2. С. 224–229.

33. Muzzopappa F., Kirilovsky D. Changing color for photoprotection: the orange carotenoid protein // Trends in Plant Science. 2020. Vol. 25, no 1. P. 92–104 DOI: 10.1016/j.tplants.2019.09.013.

34. Kobayashi M., Kakizono Т., Nishio N., Nagai S., Kurimura Y., Tsuji Y. Antioxidant role of astaxanthin in the green alga Haematococcus pluvialis // Applied Microbiology and Biotechnology. 1997. Vol. 48. P. 351–356. DOI: 10.1007/s002530051061.