Образование фталатов при деградации N-фенил-2-нафтиламина почвенными бактериями

N-фенил-2-нафтиламин (N-ФНА) и фталаты относят к веществам антибиотического действия. Появление и накопление этих веществ в биосфере обусловлено их техногенным и биогенным происхождением (метаболиты растений и бактерий). Цель работы – сравнить деградирующую активность в отношении N-ФНА у почвенных бактерий Rhizobium leguminosarum bv. viceae, Bradyrhizobium japonicum, Pseudomonas syringae pv. pisi, Clavibacter michiganensis sps. sepedonicus, Azotobacter chroococcum, различающихся по типу взаимоотношений с растениями гороха (Pisum sativum L.), синтезирующего вышеназванное соединение. Продукты деградации исследовали методом газовой хромато-масс-спектрометрии в этилацетатных экстрактах из культуральных жидких сред, куда вместе с бактериями вносили N-ФНА до концентрации 10 мкМ. С применением методов высокоэффективной жидкостной хроматографии в полученных при помощи этилацетата экстрактах из культуральных сред, куда вносили N-ФНА до концентрации 100 мкМ, через двое суток роста бактерий в этих средах прослеживали степень уменьшения его концентрации. Показано, что все исследованные виды бактерий способны деградировать N-ФНА с образованием фталатов. Наиболее высокую деградирующую активность обнаружили у бактерий Rhizobium, эндосимбионтов растений гороха, синтезирующего N-ФНА, и у свободноживущих азотфиксирующих бактерий рода Azotobacter. N-ФНА снижал жизнеспособность всех видов бактерий, но в разной степени. В наибольшей мере негативное действие N-ФНА сказалось на жизнеспособности бактерий рода Azotobacter, показавшего при этом высокую деградирующую активность в отношении этого соединения. Зависимость эффекта негативного влияния на жизнеспособность от концентрации N-ФНА оказалась слабо выраженной у бактерий родов Rhizobium и Pseudomonas, а у бактерий родов Bradyrhizobium и Clavibacter она оказалась существенной.

1. Altenburger R., Braсk W., Greco W.R., Grott M., Jung K., Ovari A., et al. On the mode of action of N-phenyl-2-naphthylamine in plants // Environmental Science & Technology. 2006. Vol. 40. Issue 19. P. 6163–6169. https://doi.org/10.1021/es060338e

2. Hauser R., Calafat A.M. Phthalates and human health // Occupational and Environmental Medicine. 2005. Vol. 62. Issue 11. P. 806–818. https://doi.org/10.1136/oem.2004.017590

3. Mankidy R., Wiseman S., Ma H., Giesy J.P. Biological impact of phthalates // Toxicology Letters. 2013. Vol. 217. Issue 1. P. 50–58. https://doi.org/10.1016/j.toxlet.2012.11.025

4. Dobrzynska M.M. Phthalates – widespread occurrence and the effect on male gametes. Part 1. General characteristics, sources and human exposure // Roczniki Państwowego Zakładu Higieny. 2016. Vol. 67. Issue 2. P. 97–103.

5. Yu R., Li B.-G., Ye Q., Zhang G.-l. A novel alkaloid Mitrephora maingayi // Natural Product Research. 2005. Vol. 19. Issue 4. P. 359–362. https://doi.org/10.1080/14786410412331280104

6. Султанходжаев М.Н., Таджибаев М.М. Фенил-β-нафтиламин из трех видов растений // Химия природных соединений. 1976. Т. 12. Вып. 3. С. 406.

7. Евстратова Р.И., Запесочная Г.Г. N-фенил2-нафтиламин из Centaurea salonitana // Химия природных соединений. 1977. Т. 13. Вып. 4. С. 582.

8. Жанаева T.A., Кривощекова О.Е., Семенов А.А., Минаева В.Г. N-фенил-2-нафтиламин из цветков Bupleurum aureum // Химия природных соединений. 1989. Т. 25. Вып. 3. С. 377.

9. Shi D.Y., Han L.J., Sun J., Wang Y., Yang Y.C., Shi J.G., et al. Chemical constituents from marine alga Chaetomorpha basiretorsa // Zhongguo Zhong Yao Za Zhi. 2005. Vol. 30. Issue 5. P 347– 350.

10. Wu Z.B., Zhang S.H., Wu X.H., Cheng S.P., He F. Allelopathic interactions between Potamogeton maackia and Microcystis aeruginosa // Allelopathy Journal. 2007. Vol. 20. Issue 2. P. 327–338.

11. Makarova L.E., Smirnov V.I., Klyba L.V., Petrova I.G., Dudareva L.V. Role of allelopathic compounds in the regulation and development of legumerhizobial symbiosis // Applied Biochemistry and Microbiology. 2012. Vol. 48. Issue 4. P. 355–362. https://doi.org/10.1134/S0003683812030064

12. Keyser P., Pujar B.G., Eaton R.W., Ribbons D.W. Biodegradation of phthalates and their esters by bacteria // Environmental Health Rerspectives. 1976. Vol. 18. P. 159–166. https://doi.org/10.1289/ehp.7618159

13. Kiyohra H., Nagao K. The catabolism of phenantrene and naphthalene by bacteria // The Journal of General Microbiology. 1978. Vol. 105. Issue 1. P. 69–75. https://doi.org/10.1099/00221287105-1-69

14. Puntus I.F., Filonov A.E., Akhmetov L.I., Karpov A.V., Boronin A.M. Phenanthrene degradation by bacteria of the genera Pseudomonas and Burkholderia in model soil systems // Microbiology. 2008. Vol.77. Issue 1. P. 7–15. https://doi.org/10.1007/s11021008-1002-9

15. Seo J.-S., Keum Y.-S., Li Q.X. Bacterial degradation of aromatic compounds // International Journal of Environmental Research and Public Health. 2009. Vol. 6. Issue 1. P. 279–309. https://doi.org/10.3390/ijerph6010278

16. Liang D.-W., Zhang T., Fang H.H.P., He J. Phthalates biodegradation in the environment // Applied Microbiology and Biotechnology. 2008. Vol. 80. Issue 2. P. 183–198. https://doi.org/10.1007/s00253008-1548-5

17. Eaton R.W., Ribbons D.W. Metabolism of dibuthylphthalate and phthalate by Micrococcus sp. strain 12B // Journal of Bacterioljgy. 1982. Vol. 151. Issue 1. P. 48–57. https://doi.org/10.1128/JB.151.1.48-57.1982

18. Al-Bari M.A.A., Sayeed M.A., Rahman M.S., Mossadik M.A. Characterization and antimicrobial activities of a phthalic acid derivative producted by Streptomyces bangladeshiensis a novel species collected in Bangladesh // Research Journal of Medicine and Medical Sciences. 2006. Vol. 1. Issue 2. P. 77–81.

19. Babu B., Wu J.-T. Production oh phthalate esters by nuisance freshwater algae and cyanobacteria // Science of the Total Environment. 2010. Vol.408. Issue 21. P. 4969–4975. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2010.07.032

20. Parke D., Ornston L.N. Enzymes of the βketoadipate pathway are inducible in Rhizobium and Agrobacterium spp. and constitutive in Bradyrhizobium spp. // Journal of Bacteriology. 1986. Vol. 165. Issue 1. P. 288–292. https://doi.org/10.1128/jb.165.1.288-292.1986

21. Husein A.I., Ali-Shtayeh M.S., Jamous R.M., Jondi W.J., Zatar N.A.-A. Phthalate derivates are naturally occurring in Arum palaestinum // International Journal of Current Research and Academic Review. 2014. Vol. 2. Issue 9. P. 195–203.

22. Enikeev A.G., Semenov A.A., Permyakov A.V., Sokolova N.A., Gamburg K.Z., Dudareva L.V. Biosynsesis of ortho-phthalic acid esters in plant and cell cultures // Applied Biochemistry and Microbiology. 2019. Vol. 55. Issue 3. P. 294–297. https://doi.org/10.1134/S0003683819020066

23. Shafikova T.N., Omelichkina Y.V., Enikeev A.G., Boyarkina S.V., Gvildis D.E., Semenov A.A. Ortho-phthalic acid esters suppress the phytopathogen capability for biofilm formation // Doklady Biological Sciences. 2018. Vol. 480. Issue 3. P. 107–109. (In Russian) https://doi.org/10.1134/S0012496618030092

24. Makarova L.E., Morits А.S., Sokolova N.А., Petrova I.G., Semenov А.А., Dudareva L.V., et al. Degradation of N-phenyl-2-naphthylamine by Rhizobium leguminosarum bv. viciae, Pseudomonas syringae pv. pisi, and Clavibacter michiganensis sps. sepedonicus bacteria // Applied Biochemistry and Microbiology. 2020. Vol. 56. Issue 2. P. 202–210. https://doi.org/10.1134/S0003683820010123

25. Weiss T., Bolt H.M., Schlüter G., Koslitz S., Taeger D., Welge P., et al. Metabolic dephenylation of the rubber antioxidant N-phenyl-2-naphthylamine to carcinogenic 2-naphthylamine in rats // Archives of Toxicology. 2013. Vol. 87. Issue 7. P. 1265–1272. http://dx.doi.org/10.1007/s00204-013-1025-5

26. Marek E.M., Koslitz S., Weiss T., Fartasch M., Schlüter G., Käfferlein H.U., et al. Quantification of N-phenyl-2-naphthylamine by gas chromatography and isotope-dilution mass spectrometry and its percutaneous absorption ex vivo under workplace conditions // Archives of Toxicology. 2017. Vol. 91. Issue 11. P. 3587–3596. http://dx.doi.org/10.1007/s00204-017-2046-2

27. Hartwig U.A., Joseph C.M., Phillips D.A. Flavonoid released naturally from alfalfa seeds enhance growth rate of Rhizobium meliloti // Plant Physioljgy. 1991. Vol. 95. Issue 3. P. 797–803. http://dx.doi.org/10.1104/pp.95.3.797

28. Пат. № 2231546, Российская Федерация. Штамм бактерий AZ D10 ВКМ В-2272, обладающий ростстимулирующими свойствами и устойчивый к дельтаметрину / О.Б. Вайшля, А.А. Бондаренко; патентообладатель Томский государственный университет; заявл. 28.08.2002; опубл. 27.06.2004.

29. Макарова Л.Е., Мориц А.С. Изучение участия протокатехоат оксигеназы в деградации Nфенил-2-нафтиламина и нарингенина у Rhizobium leguminosarum bv. viceae, Pseudomonas syringae pv. pisi, Bradyrhizobium japonicum и Clavibacter michiganensis ssp. Sepedonicus // Механизмы адаптации микроорганизмов к различным условиям среды обитания: тез. докл. Всерос. науч. конф. с междунар. участием (Иркутск, 04–07 июня 2019 г.). Иркутск: Изд-во ИГУ, 2019 г. С. 72–74.

30. Durham D.R., Stirling L.A., Ornston L.N., Perry J.J. Intergeneric evolutionary homology revealed by the study of protocatechuate 3,4-dioxygensnase from Azotobacter vinelandii // Biochemistry. 1980. Vol. 19. Issue 1. P. 149–155. https://doi.org/10.1021/bi00542a023