Влияние низких концентраций кофеина и колхицина на рост и биопленкообразование микроорганизмов

Изучено действие алкалоидов кофеина и колхицина в низких концентрациях на рост и биопленкообразование ризосферных микроорганизмов – грамположительного Rhodococcus qingshengii и грамотрицательного Rhizobium radiobacter. Алкалоиды растений эффективно защищают их от поедания животными различных таксонов, а также от грибных и бактериальных инфекций. Алкалоиды являются частью сложной, эволюционно сложившейся системы растительномикробных взаимодействий, и их присутствие в среде в низких концентрациях естественно. Одним из решающих факторов распространения микроорганизмов является биопленкообразование. Алкалоиды добавляли в бактериальную суспензию во временные промежутки, соответствующие разным фазам формирования биопленок. Для определения уровня биопленкообразования бактериальные клетки окрашивали кристаллическим фиолетовым. По уровню оптической плотности бактериальной суспензии оценивали степень воздействия алкалоидов на ее рост и биопленкообразование. Впервые выявлен факт влияния кофеина и колхицина в концентрациях 10-5 г/л на рост и биопленкообразование микроорганизмов. Алкалоиды не влияли на рост суспензии грамположительного Rhodococcus qingshengii, но эффективно подавляли суспензию грамотрицательного Rhizobium radiobacter. Rhodococcus qingshengii проявлял большую чувствительность к алкалоидам на стадии формирования биопленки, а Rhizobium radiobacter – на стадии «зрелых» биопленок. Действие алкалоидов могло выражаться как в подавлении, так и в усилении роста биопленок. Предполагается, что наиболее вероятен механизм действия растительных алкалоидов на уровне сигнальных систем и чувства кворума бактерий, что позволяет даже при значительном снижении количества алкалоидов в условиях перманентного антагонизма с постоянно разрушающими их фитопатогенами сохранять защитную функцию.

1. Seigler D. S. Basic pathways for the origin of allelopathic compounds. In: Allelopathy: a physiological process with ecological implications; Reigosa M. J., Pedrol N., González L. (eds.). Netherlands: Springer, 2006. P. 11–63.

2. Wink M. Modes of action of alkaloids. In: Alkaloids: biochemistry, ecology and medicinal applications; Roberts M. F., Wink M. (eds.). New York: Plenum Press, 1998. P. 301–326. https://doi.org/10.1007/978-1-4757-2905-4_12.

3. Lei Q., Liu H., Peng Y., Xiao P. In silico target fishing and pharmacological profiling for the isoquinoline alkaloids of Macleaya cordata (Bo Luo Hui) // Chinese Medicine. 2015. Vol. 10, no. 37. https://doi.org/10.1186/s13020-015-0067-4.

4. Tiku A. R. Antimicrobial compounds and they role in plant defence. In: Molecular aspects of plantpathogen interaction; Singh A., Singh I. K. (eds.). Singapore: Springer Nature Singapore Pte Ltd., 2018. P. 283–307. https://doi.org/10.1007/978-981-10-7371-7.

5. Lahiri D., Dash S., Dutta R., Nag M. Elucidating the effect of anti-biofilm activity of bioactive compounds extracted from plants // Journal of Biosciences. 2019. Vol. 44. Article number 52. https://doi.org/10.1007/s12038-019-9868-4.

6. Ponzone C., Berlanda D., Donzelli F., Acquati V., Ciulla R., Negrini A., et al. Biotransformation of colchicinoids into their corresponding 3-o-glucosyl derivatives by selected strains of Bacillus megaterium // Molecular Biotechnology. 2014. Vol. 56, no. 7. P. 653– 659. https://doi.org/10.1007/s12033-014-9741-5.

7. Dubey K. K., Jawed A., Haque Sh. Structural and metabolic correlation for Bacillus megaterium ACBT03 in response to colchicine biotransformation // Microbiology. 2011. Vol. 80, no. 6. P. 758–767. https://doi.org/10.1134/S0026261711060099.

8. Chakraborty P., Dastidar D. G., Paul P., Dutta S., Basu D., Sharma S. R., et al. Inhibition of biofilm formation of Pseudomonas aeruginosa by caffeine: a potential approach for sustainable management of biofilm // Archives of Microbiology. 2020. Vol. 202, no. 3. P. 623–635. https://doi.org/10.1007/s00203-019-01775-0.

9. Zorić N., Kosalec I., Tomić S., Bobnjarić I., Jug M., Vlainić T., et al. Membrane of Candida albicans as a target of berberine // BMC Complementary and Alternative Medicine. 2017. Vol. 17. Article number 268. https://doi.org/10.1186/s12906-017-1773-5.

10. Kokkrua S., Ismail S. I., Mazlan N., Dethoup T. Efficacy of berberine in controlling foliar rice diseases // European Journal of Plant Pathology. 2020. Vol. 156, no. 1. P. 147–158. https://doi.org/10.1007/s10658-019-01871-3.

11. Boulanger S., Mitchell G., Bouarab K., Marsault É., Cantin A., Frost E. H., et al. Bactericidal effect of tomatidine-tobramycin combination against methicillin-resistant Staphylococcus aureus and Pseudomonas aeruginosa is enhanced by interspecific small-molecule interactions // Antimicrobial Agents and Chemotherapy. 2015. Vol. 59, no. 12. P. 7458–7464. https://doi.org/10.1128/AAC.01711-15.

12. Saxena P., Joshi Y., Rawat K., Bisht R. Biofilms: architecture, resistance, quorum sensing and control mechanismsm // Indian Journal of Microbiology. 2019. Vol. 59, no. 1. P. 3–12. https://doi.org/10.1007/s12088-018-0757-6.

13. Dash S. S., Gummadi S. N. Catabolic pathways and biotechnological applications of microbial caffeine degradation // Biotechnology Letters. 2006. Vol. 28, no. 24. P. 1993–2002. https://doi.org/10.1007/s10529-006-9196-2.

14. Korekar G., Kumar A., Ugale Ch. Occurrence, fate, persistence and remediation of caffeine: a review // Environmental Science and Pollution Research. 2020. Vol. 27, no. 28. P. 34715–34733. https://doi.org/10.1007/s11356-019-06998-8.

15. Sträuber H., Müller R. H., Babel W. Evidence of Cytochrome P450-catalyzed cleavage of the ether bond of phenoxybutyrate herbicides in Rhodococcus Qingshengii K2-3 // Biodegradation. 2003. Vol. 14, no. 1. P. 41–50. https://doi.org/10.1023/A:1023550209155.

16. Robinson T. Biochemical effects of alkaloids. In: The biochemistry of alkaloids. Molecular biology biochemistry and biophysics; Robinson T. (ed.). Berlin: Springer-Verlag Berlin Heidelberg, 1981. Vol. 3. P. 182–210. https://doi.org/10.1007/978-3-642-61830-7_15.

17. Wang Y., Kong L., Liu L., Odah K. A., Liu Sh., Jiang X., et al. Antibacterial mode of fibrauretine and synergistic effect with kanamycin against multi-drug resistant Escherichia coli // Biotechnology Letters. 2019. Vol. 41. P. 1023–1031. https://doi.org/10.1007/s10529-019-02697-z.

18. Banerjee S. K., Chatterjee S. N. Radiomimetic property of furazolidone and caffeine enhancement of its lethal action on the vibiros // Chemico-Biological Interactions. 1981. Vol. 37, no. 3. P. 321–335. https://doi.org/10.1016/0009-2797(81)90118-6.

19. Khameneh B., Iranshahy M., Soheili V., Bazzaz B. S. F. Review on plant antimicrobials: a mechanistic viewpoint // Antimicrobial Resistance and Infection Control. 2019. Vol. 8. Article number 118. https://doi.org/10.1186/s13756-019-0559-6.

20. Sledz W., Los E., Paczek A., Rischka J., Motyka A., Zoledowska S., et al. Antibacterial activity of caffeine against plant pathogenic bacteria // Acta Biochimica Polonica. 2015. Vol. 62, no. 3. P. 605–612. https://doi.org/10.18388/abp.2015_1092.

21. Bhowmik S., Khanna Sh., Srivastava K., Hasanain M., Sarkar J., Verma S., et al. An efficient combinatorial synthesis of allocolchicine analogues via a triple cascade reaction and their evaluation as inhibitors of insulin aggregation // ChemMedChem. 2013. Vol. 8, no. 11. P. 1767–1772. https://doi.org/10.1002/cmdc.201300302.

22. Evans M. L., Chapman M. R. Curli biogenesis: order out of disorder // Biochimica et Biophysica Acta (BBA) – Molecular Cell Research. 2014. Vol. 1843, no. 8. P. 1551–1558. https://doi.org/10.1016/j.bbamcr.2013.09.010.

23. Erskine E., MacPhee C. E., Stanley-Wall N. R. Functional amyloid and other protein fibers in the biofilm matrix // Journal of Molecular Biology. 2018. Vol. 430, no. 20. P. 3642–3656. https://doi.org/10.1016/j.jmb.2018.07.026.

24. Boberek J. M., Stach J., Good L. Genetic evidence for inhibition of bacterial division protein FtsZ by berberine // PLoS ONE. 2010. Vol. 5, no. 10. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0013745.

25. Chu M., Ding R., Chu Z., Zhang M., Liu X., Xie Sh., et al. Role of berberine in anti-bacterial as a high-affinity LPS antagonist binding to TLR4/MD-2 receptor // BMC Complementary and Alternative Medicine. 2014. Vol. 14. Article number 89. https://doi.org/10.1186/1472-6882-14-89.

26. Jung K., Fabiani F., Hoyer E., Lassak J. Bacterial transmembrane signalling systems and their engineering for biosensing // Open Biology. 2018. Vol. 8, no. 4. https://doi.org/10.1098/rsob.180023.

27. Chang H. J., Mayonove P., Zavala A., De Visch A., Minard P., Cohen-Gonsaud M., et al. A modular receptor platform to expand the sensing repertoire of bacteria // ACS Synthetic Biology. 2018. Vol. 7, no. 1. P. 166–175. https://doi.org/10.1021/acssynbio.7b00266.

28. Müller C. E., Baqi Y., Namasivayam V. Agonists and antagonists for purinergic receptors. In: Purinergic signaling. Methods in molecular biology; Pelegrín P. (ed.). Humana, New York: Springer Nature, 2020. Vol. 2041. P. 45–64. https://doi.org/10.1007/978-1-4939-9717-6_3.

29. Boison D. Regulation of extracellular adenosine. In: The adenosine receptors; Borea P. A., Varani K., Gessi S., Merighi S., Vincenzi F. (eds.). Cham: Humana Press, 2018. Vol. 34. P. 13–32. https://doi.org/10.1007/978-3-319-90808-3_2.

30. Shpakov A. O., Derkach K. V., Uspenskaya Z. I., Pertseva M. N. Regulation by cyclic adenosine monophosphate of functional activity of the adenylyl cyclase system in the infusorian Dileptus anser // Journal of Evolutionary Biochemistry and Physiology. 2010. Vol. 46. P. 145–152. https://doi.org/10.1134/S002209301002002X.

31. Gersch D., Strunk Ch. Cyclic adenosine 3',5'-monophosphate as “first messenger” in Streptomyces hygroscopicus – bimodal regulation of germination and growth // Current Microbiology. 1980. Vol. 4, no. 5. P. 271–275. https://doi.org/10.1007/bf02602830.

32. Gomelsky M. cAMP, c–di–GMP, c–di–AMP and now cGMP: bacteria use them all! // Molecular Microbiology. 2011. Vol. 79, no. 3. P. 562–565. https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.2010.07514.x.

33. Batoni G., Maisetta G., Brancatisano F. L., Esin S., Campa M. Use of antimicrobial peptides against microbial biofilms: advantages and limits // Current Medicinal Chemistry. 2011. Vol. 18, no. 2. P. 256– 279. https://doi.org/10.2174/092986711794088399.

34. Lele O. H., Maniar J. A., Chakravorty R. L., Vaidya Sh. P., Chowdharyet A. Sh. Assessment of biological activities of caffeine // International Journal of Current Microbiology and Applied Sciences. 2016. Vol. 5, no. 5. P. 45–53. http://dx.doi.org/10.20546/ijcmas.2016.505.005.

35. Saber N., Kandala N. J. The inhibitory effect of fluphenazine decanoate and caffeine on Staphylococcus aureus efflux pumps // Current Research in Microbiology and Biotechnology. 2018. Vol. 6, no. 2. P. 1530–1535.

36. Norizan S. N. M., Yin W.-F., Chan K.-G. Caffeine as a potential quorum sensing inhibitor // Sensors. 2013. Vol. 13, no. 4. P. 5117–5129. https://doi.org/10.3390/s130405117.

37. Abisado R. G., Benomar S., Klaus J. R., Dandekar A. A., Chandler J. R. Bacterial quorum sensing and microbial community interactions // mBio. 2018. Vol. 9, no. 3. https://doi.org/10.1128/mBio.02331-17.

38. Dwivedi D., Singh V. Effects of the natural compounds embelin and piperine on the biofilmproducing property of Streptococcus mutans // Journal of Traditional and Complementary Medicine. 2016. Vol. 6, no. 1. P. 57–61. https://doi.org/10.1016/j.jtcme.2014.11.025.

39. Paluch E., Rewak-Soroczyńska J., Jędrusik I., Mazurkiewicz E., Jermakow K. Prevention of biofilm formation by quorum quenching // Applied Microbiology and Biotechnology. 2020. Vol. 104. P. 1871– 1881. https://doi.org/10.1007/s00253-020-10349-w.

40. Bacha K., Tariku Y., Gebreyesus F., Zerihun Sh., Mohammed A., Weiland-Bräuer N., et al. Antimicrobial and anti-quorum sensing activities of selected medicinal plants of Ethiopia: implication for development of potent antimicrobial agents // BMC Microbiology. 2016. Vol. 16. Article number 139. https://doi.org/10.1186/s12866-016-0765-9.

41. Whitacre J. M. Degeneracy: a link between evolvability, robustness and complexity in biological systems // Theoretical Biology and Medical Modelling. 2010. Vol. 7, no. 6. https://doi.org/10.1186/1742-4682-7-6.