Изменения транспорта ДНК в митохондрии при нарушении динамики хондриома растительных клеток

Митохондрии основных систематических групп организмов обладают способностью импортировать ДНК из окружающей среды, однако роль этого процесса для клетки не до конца ясна. Совокупность всех митохондрий клетки формирует ее хондриом, структура которого важна для взаимодействия органелл и поддержания клеточного гомеостаза. В настоящий момент нет данных о влиянии изменений динамики процессов слияния и деления митохондрий, приводящих к нарушению структуры хондриома, на импорт ДНК в митохондрии. Целью проведенного исследования являлось изучение взаимосвязи между структурой хондриома и импортом чужеродной ДНК в митохондрии с использованием нокаутных линий арабидопсиса, характеризующихся нарушением процессов слияния/деления митохондрий (drp3, friendly). Инактивация изоформы белка митохондриального деления DRP3B, приводящая к образованию чрезвычайно удлиненных митохондрий, вызывала снижение активности импорта фрагмента размером 2,7 т.п.н. Кластеризация митохондрий, характерная для нокаут-мутанта по цитоплазматическому белку FRIENDLY, также приводила к снижению уровня импорта этого фрагмента, при этом активность импорта короткого фрагмента ДНК (0,27 т.п.н.) не менялась. Таким образом, для нормального функционирования механизма импорта фрагментов ДНК более крупного размера важно сохранение баланса между процессами слияния и деления митохондрий. Обнаруженная взаимосвязь между активностью импорта ДНК и изменением структуры хондриома позволила приблизиться к пониманию роли импорта ДНК и его места в устойчивости клетки.

1. Huang J., Wu S., Wang P., Wang G. Non-coding RNA regulated cross-talk between mitochondria and other cellular compartments // Frontiers in Cell and Developmental Biology. 2021. Vol. 9. P. 688523. DOI: 10.3389/fcell.2021.688523.

2. Warren J.M., Salinas-Giegé T., Triant D.A., Taylor D.R., Drouard L., Sloan D.B. Rapid shifts in mitochondrial tRNA import in a plant lineage with extensive mitochondrial tRNA gene loss // Molecular Biology and Evolution. 2021. Vol. 38, no. 12. P. 5735–5751. DOI: 10.1093/molbev/msab255.

3. Tarasenko T.A., Tarasenko V.I., Koulintchenko M.V., Klimenko E.S., Konstantinov Y.M. DNA import into plant mitochondria: complex approach for in organello and in vivo studies // Biochemistry (Moscow). 2019. Vol. 84, no 7. P. 817–828. DOI: 10.1134/S0006297919070113. EDN: JOYFVF.

4. Chevigny N., Schatz-Daas D., Lotfi F., Gualberto J.M. DNA repair and the stability of the plant mitochondrial genome // International Journal of Molecular Sciences. 2020. Vol. 21, no. 1. P. 328. DOI: 10.3390/ijms21010328.

5. Tsukimoto R., Isono K., Kajino T., Iuchi S., Shinozawa A., Yotsui I., et al. Mitochondrial fission complex is required for long-term heat tolerance of Arabidopsis // Plant and Cell Physiology. 2022. Vol. 63, no. 3. P. 296–304. DOI: 10.1093/pcp/pcab171.

6. Ayabe H., Kawai N., Shibamura M., Fukao Y., Fujimoto M., Tsutsumi N., et al. FMT, a protein that affects mitochondrial distribution, interacts with translation-related proteins in Arabidopsis thaliana // Plant Cell Reports. 2021. Vol. 40, no. 2. P. 327–337. DOI: 10.1007/s00299-020-02634-9.

7. Tarasenko T.A., Koulintchenko M.V. Heterogeneity of the mitochondrial population in cells of plants and other organisms // Molecular Biology. 2022. Vol. 56, no. 3. P. 339–362. DOI: 10.1134/S0026893322020157. EDN: IYWGLQ.

8. Aryaman J., Bowles C., Jones N.S., Johnston I.G. Mitochondrial network state scales mtDNA genetic dynamics // Genetics. 2019. Vol. 212, no. 4. P. 1429–1443. DOI: 10.1534/genetics.119.302423.

9. Xie L.-L., Shi F., Tan Z., Li Y., Bode A.M., Cao Y. Mitochondrial network structure homeostasis and cell death // Cancer Science. 2018. Vol. 109, no. 12. P. 3686–3694. DOI: 10.1111/cas.13830.

10. Fuchs P., Rugen N., Carrie C., Elsässer M., Finkemeier I., Giese J., et al. Single organelle function and organization as estimated from Arabidopsis mitochondrial proteomics // The Plant Journal. 2020. Vol. 101, no. 2. P. 420–441. DOI: 10.1111/tpj.14534.

11. El Zawily A.M., Schwarzländer M., Finkemeier I., Johnston I.G., Benamar A., Cao Y., et al. FRIENDLY regulates mitochondrial distribution, fusion, and quality control in Arabidopsis // Plant Physiology. 2014. Vol. 166, no. 2. P. 808–828. DOI: 10.1104/pp.114.243824.

12. López Sánchez A., Hernández Luelmo S., Izquierdo Y., López B., Cascón T., Castresana C. Mitochondrial stress induces plant resistance through chromatin changes // Frontiers in Plant Science. 2021. Vol. 12. P. 704964. DOI: 10.3389/fpls.2021.704964.

13. Jiang C., Okazaki T. Control of mitochondrial dynamics and apoptotic pathways by peroxisomes // Frontiers in Cell and Developmental Biology. 2022. Vol. 10. P. 938177. DOI: 10.3389/fcell.2022.938177.

14. Vellosillo T., Aguilera V., Marcos R., Bartsch M., Vicente J., Cascón T., et al. Defense activated by 9-lipoxygenase-derived oxylipins requires specific mitochondrial proteins // Plant Physiology. 2013. Vol. 161, no. 2. P. 617–627. DOI: 10.1104/pp.112.207514.

15. Бельков В.И., Белогуб К.Е., Гарник Е.Ю., Тарасенко В.И., Константинов Ю.М. Исследование роли фоторецепторов у Arabidopsis thaliana в регуляции процесса state transitions // Известия вузов. Прикладная химия и биотехнология. 2021. Т. 11. N 2. С. 251–259. DOI: 10.21285/2227-2925-2021-11-2-251-269. EDN: NLSGRA.

16. Koulintchenko M., Konstantinov Yu., Dietrich A. Plant mitochondria actively import DNA via the permeability transition pore complex // The EMBO Journal. 2003. Vol. 22. P. 1245–1254. DOI: 10.1093/emboj/cdg128.

17. Tarasenko V.I., Tarasenko T.A., Gorbenko I.V., Konstantinov Yu.M., Koulintchenko M.V. Differential expression of a foreign gene in Arabidopsis mitochondria in organello // Molecular Biology. 2023. Vol. 57, no. 3. P. 447–456. DOI: 10.1134/s0026893323030123. EDN: BCIRFD.

18. Tarasenko T.A., Elizova K.D., Tarasenko V.I., Koulintchenko M.V., Konstantinov Yu.M. Inactivation of the TIM complex components leads to a decrease in the level of DNA import into Arabidopsis mitochondria // Вавиловский журнал генетики и селекции. 2023. Т. 27. N 8. С. 971–979. DOI: 10.18699/VJGB-23-112. EDN: JEIKEI.

19. Garmash E.V., Grabelnych O.I., Velegzhaninov I.O., Borovik O.A., Dalke I.V., Voinikov V.K., et al. Light regulation of mitochondrial alternative oxidase pathway during greening of etiolated wheat seedlings // Journal of Plant Physiology. 2015. Vol. 174. P. 75–84. DOI: 10.1016/j.jplph.2014.09.016.

20. Arimura S., Fujimoto M., Doniwa Y., Kadoya N., Nakazono M., Sakamoto W., et al. Arabidopsis elongated mitochondria1 is required for localization of dynamin-related protein3A to mitochondrial fission sites // The Plant Cell. 2008. Vol. 20, no. 6. P. 1555–1566. DOI: 10.1105/tpc.108.058578.

21. Tarasenko T.A., Klimenko E.S., Tarasenko V.I., Koulintchenko M.V., Dietrich A., Weber-Lotfi F., et al. Plant mitochondria import DNA via alternative membrane complexes involving various VDAC isoforms // Mitochondrion. 2021. Vol. 60. P. 43–58. DOI: 10.1016/J.MITO.2021.07.006.